Introducción

Los primates del género Callicebus son considerados los más diversos en la región neotropical habiéndose reconocido a la fecha 30 especies (Roosmalen et al., 2002; Wallace et al., 2006; Gualda et al., 2012). En Bolivia se tiene confirmada la presencia de las especies C. donacophilus, C. aureipalatii y C. pallescens que habitan los departamentos de Beni, Pando, Norte de La Paz, Cochabamba y Santa Cruz; y las especies endémicas, C. modestus y C. olallae, que habitan el Suroeste del departamento del Beni (Martínez y Wallace, 2010). Callicebus modestus, conocido localmente como mono lucachi, tiene una distribución que abarca un área de ocurrencia de 1,800 km² y un área ocupacional altamente restringida de 450 km². El hábitat de esta especie está constituido por islas de bosque fragmentadas compuestas por vegetación de porte bajo, las cuales suelen encontrarse en medio de establecimientos ganaderos. La coexistencia de factores como la fragmentación de los bosques, actividades de ecoturismo no reguladas y el mejoramiento de la carretera “Corredor del norte” hace que el hábitat de C. modestus sea susceptible a disiparse, con el consecuente riesgo de extinción de la especie (Martínez y Wallace, 2007). Adicionalmente, la aparición de enfermedades infecciosas y no infecciosas puede provocar cambios conductuales, fisiológicos y de patrones de movimiento de los primates, pudiendo así repercutir negativamente en las tasas de natalidad y mortalidad de las poblaciones (Suzán et al., 2000).

Si bien la fauna parasitaria en algunas especies del género Callicebus fue estudiada en algunos países de Sudamérica (Tabla 1), los estudios de parásitos de primates en Bolivia no brindan información para este género y se limitan a especies de las familias Cebidae y Atelidae (Notarnicola et al., 2007; Beltrán et al., 2009), la primera en cautiverio y la otra un espécimen de cacería. Dado el grado de endemismo y las amenazas existentes para la conservación de C. modestus, conocer los factores ecológicos y la dinámica de las enfermedades que podrían afectar a las poblaciones de estos primates en Bolivia se torna un aspecto de gran importancia. Es así que el presente trabajo contribuye con información referida a la diversidad de parásitos intestinales identificados en dos grupos de C. modestus en vida libre.

Materiales y métodos

El estudio fue realizado en la Estancia Ganadera San Miguel, ubicada aproximadamente a 15 km del pueblo de Santa Rosa del Yacuma en la provincia José Ballivián del Departamento del Beni, Bolivia (-13°57′7.13″S y 66°50′5.20″O). La zona pertenece a la ecoregión de pampa mojeña y consiste en un área de bosque fragmentado de baja altura inmerso en una matriz de pasturas que se encuentran bajo manejo para la alimentación de ganado vacuno. En esta zona la época seca abarcó los meses de julio a octubre.

En el área de estudio se identificaron dos grupos de C. modestus: un grupo A conformado por dos monos lucachis adultos (macho y hembra), y un grupo B que incluía a un par de adultos (macho y hembra), acompañados de un juvenil (hembra) y una cría (macho). Ambos grupos fueron seleccionados para formar parte de un estudio de ecología de comportamiento de la especie, para lo cual se caracterizó a los individuos de cada grupo en base al sexo, tamaño y coloración del pelo. Luego de un periodo de habituación, el cual sirvió para afirmar el reconocimiento de cada uno de los individuos, se inició el registro de comportamiento. Los grupos fueron observados por periodos de 10 días por mes. Adicionalmente, entre septiembre 2010 y junio 2011 se colectaron mensualmente muestras de heces de los seis individuos con el objetivo de levantar una línea base de la fauna parasitaria de C. modestus. Durante los periodos de observación, cuando alguno de los animales era observado defecando y previa identificación del individuo, se procedía a ubicar la muestra en el suelo para luego conservarla en un frasco con formol al 10%. Dado que los análisis de materia fecal requieren muestras de 5–10 gr, a cada individuo se le asignó un frasco para cada periodo de observación en el cual se agruparon sus deyecciones.

Tabla 1.

Parásitos reportados en primates no-humanos del género Callicebus en Sudamérica.

La presencia de formas evolutivas de parásitos gastrointestinales se determinó mediante el método de enriquecimiento de flotación por centrifugación (Hendrix, 2002) con solución de Sheater y el método de sedimentación modificada de Ueno y Gutiérrez (1983). La identificación de las formas inmaduras se realizó mediante la observación de las características estructurales y por micrometría en un microscopio óptico binocular de luz Para determinar la proporción de Callicebus infestados con los diferentes parásitos identificados, se consideraron los parámetros edad y sexo de los hospederos. Adicionalmente, se analizaron patrones de variación temporal en base a los meses con presencia de cada especie de parásito.

Resultados

El trabajo realizado permitió la colecta mensual de muestras fecales de seis individuos C. modestus de vida libre por un periodo de 10 meses. Mediante análisis coprológicos se identificaron huevos de forma elipsoidal con doble cáscara delgada y lisa, de 63.75 (±9.29) µm de longitud por 36.75 (±5.041) µm de ancho, con extremidades paralelas y morulados en el momento de la puesta. Estos huevos fueron identificados como pertenecientes al orden Strongylida (Fig. 1.A). Otros huevos con cáscara delgada y fina, con polos ligeramente aplanados y de menor tamaño que los huevos de estrongílidos, 50.09 (±9.98) µm de longitud por 27.41 (±9.102) µm de ancho, presentando una larva ya desarrollada en el momento de la puesta, fueron identificados como huevos de Strongyloides spp. (Fig. 1.C). Del mismo modo, se hallaron huevos de forma ovalada con paredes gruesas, de 24,5 (±1.972) µm de longitud por 10.88 (±1.449) µm de ancho y en cuyo interior se identificaron larvas individuales en desarrollo, correspondiendo esta descripción a huevos de parásitos del orden Spirurida (Fig. 1.B). Por último, se observó un cuarto tipo de huevo, de forma oval con medidas de 41.25 (±5.303) µm de longitud y 33.75 (±1.768) µm de ancho, en cuyo interior se observaba un aparato piriforme característico del cestodo anoplocefálido Bertiella spp. (Fig. 1.D).

Figura 1.

Formas inmaduras de parásitos intestinales identificados en Callicebus modestus (n=6), en la estancia San Miguel de la Provincia José Ballivián del departamento del Beni, Bolivia. A) Huevo Estrongílido; B) Huevo de Strongyloides spp.; C) Huevo Spirurido; D. Huevo de Bertiella spp.

El seguimiento mensual realizado mostró la eliminación de huevos de Strongyloides spp. a lo largo de casi todo el estudio (9/10 meses) (Figura 2). La eliminación de estos huevos fue más constante entre los miembros del grupo A (7/10 meses), mientras que en el grupo B los huevos de Strongyloides spp. se registraron únicamente en 3 de los 10 meses monitoreados (Fig. 3).

Figura 2.

Variación mensual en la prevalencia de parásitos intestinales en Callicebus modestus de la estancia San Miguel de la Provincia José Ballivián del departamento del Beni, Bolivia. A= presencia exclusiva en el grupo A; B= presencia exclusiva en el grupo B.

Los huevos del orden Strongylida se observaron en 6/10 meses de estudio, siendo su eliminación permanente entre los meses de febrero y junio en el grupo B (Fig. 2) y común a ambos grupos de Callicebus en los meses de mayo y junio (Tabla 2). Adicionalmente, en estos dos meses se observó un incremento en la diversidad y prevalencia parasitaria con la aparición de huevos de Spirurida en ambos grupos y la presencia de huevos del céstodo Bertiella spp. en el grupo B.

Si bien el limitado tamaño muestral no permite tener un poder estadístico suficiente para establecer diferencias significativas, a lo largo del estudio se observó una tendencia a que los machos de cada grupo presentan periodos de parasitosis más prolongados en relación a los otros miembros de sus grupos (Tabla 2). Así mismo, los individuos del grupo A parecen tener una tendencia a eliminar huevos de parásitos de forma más constante que los miembros del grupo B (Fig. 3).

Durante los 10 meses de seguimiento realizados, no fueron observados comportamientos anormales ni signos como diarrea, anorexia o decaimiento, que denotaran indicios de enfermedad en ninguno de los individuos monitoreados en el presente estudio.

Tabla 2.

Registro de parásitos por grupo, edad y sexo en dos grupos de C. modestus monitoreados durante 10 meses en la estancia San Miguel de la Provincia José Ballivián del departamento de Beni, Bolivia.

Figura 3.

Presencia de huevos de parásitos intestinales en muestras fecales individuales de Callicebus modestus de la estancia San Miguel de la Provincia José Ballivián del departamento del Beni, Bolivia.

A1= Hembra adulta; A2= Macho adulto; B1= Hembra adulta; B2= Macho adulto; B3= Hembra juvenil; B4= Macho cría.

Discusión

El presente estudio determinó la presencia de parásitos del orden Strongylida y Spirurida, Strongyloides spp. y Bertiella sp. en la especie Callicebus modestus. Estos hallazgos guardan relación con la fauna parasitaria descrita para los primates del género Callicebus en Perú y Brasil (Tabla 1). Estudios de Figueiroa et al. (2001), Bowman et al. (2004) y Chinchilla et al. (2010) señalan que Strongyloides spp. es el parásito más prevalente en los primates neotropicales. Nuestro estudio coincide con estos reportes ya que huevos del parásito Strongyloides spp. fueron los más frecuentemente observados. Este nemátodo presenta dos ciclos de vida (heterogónico o fase de desarrollo de vida libre, y homogónico o fase parásitaria), y cuenta además con dos vías de infección en el hospedador (vías percutánea y oral) (Ramírez-Herrera et al., 2001). Estos factores podrían explicar la amplia distribución del parásito en los grupos de estudio y a lo largo del año.

Los estrongílidos presentan un ciclo de vida directo y su desarrollo se ve favorecido bajo condiciones de humedad y calor (Cordero del Campillo et al., 1999). Es posible que estos factores expliquen la frecuencia de presentación de estrongílidos en 6 de los 10 meses de estudio, principalmente al final de la época de lluvias (marzo-junio). Si bien los parásitos de este orden fueron más recurrentes entre los miembros del grupo B, el número reducido de individuos estudiados no permite obtener conclusiones sobre las posibles causas de esta aparente diferencia en la prevalencia del parásito en ambos grupos. A diferencia de Strongyloides spp. y estrongílidos, los cuales presentan ciclos de vida directos, el nemátodo Spirurida requiere de la presencia de artrópodos como cucarachas de la familia Blatidae para desarrollarse (Campos y Vargas, 1977; Bowman et al., 2004). Del mismo modo, el céstodo Bertiella spp. requiere la presencia de ácaros oribatidos de los géneros Dometorina, Achipteria, Galumna, Scheloribates y Scutovertex, los cuales forman parte de la microflora del suelo, para completar su ciclo de vida (Acha y Szyfres, 2003; Bowman et al., 2004). Dado que C. modestus es una especie principalmente frugívora y folívora, pero también insectívora (Martínez y Wallace, 2010), la observación de Spirurida y Bertiella spp. al final de la época de lluvias no sería un hallazgo sorprendente.

Los estudios de Pope (1966), Hamilton y Zuk (1982), Urzúa et al. (2004) y Muehlenbein y Watts (2010), plantean que la hormona androgénica testosterona, de vital importancia para la expresión de caracteres secundarios como el incremento de masa corporal y crecimiento de pelo, entre otros, puede tener un efecto inmunosupresor que haría que los machos sean más vulnerables a ser parasitados. Otros factores como la conducta, territorialidad, movimiento, interacciones sociales y la dieta pueden también estar relacionados con las diferencias en la exposición de helmintos observada entre hembras y machos (Poulin, 1996). Dado que el presente estudio se enmarcó dentro de un estudio de comportamiento de monos lucachi y buscó únicamente levantar una línea base de la fauna parasitaria en esta especie, el número de individuos monitoreado y el diseño empleado no fueron adecuados para realizar inferencias estadísticas. Sin embargo, a lo largo del estudio se observó que en ambos grupos los machos adultos tendieron a presentar mayor diversidad parasitaria en relación a los otros miembros de sus grupos. A fin de establecer si la tendencia observada en el presente estudio refleja una característica del grado de exposición parasitaria observada entre géneros en esta especie, se recomienda ampliar los estudios a un mayor número de animales.

Diversos reportes señalan que los parásitos identificados en el presente estudio pueden llegar a causar efectos adversos en la salud de sus hospedadores. En el caso del parásito Strongyloides spp., los animales con infestaciones moderadas pueden presentar diarreas, pérdida de peso, anorexia, anemia moderada y, en infestaciones muy severas, erosión y ulceración de la mucosa intestinal (Soulsby, 1987; Tantaleán, 2009). Estos síntomas pueden verse exacerbados cuando existen infestaciones concomitantes con parásitos estrongílidos. Por su parte, los parásitos del orden Spirurida, de los cuales se reportaron en primates los géneros Streptopharagus, Gongylonema, Protospirura, Physocephalus, Rictularia y Physaloptera (Bowman et al., 2004), pueden llegar a causar diarreas intermitentes, inapetencia, emaciación progresiva, deshidratación y anemia (Ceballos y Noreña, 2007). Si bien en el presente trabajo se identificó la presencia de estos parásitos, ninguno de los síntomas señalados fue observado en los hospederos durante el estudio de comportamiento realizado. Esto podría estar indicando la existencia de cargas parasitarias bajas o insuficientes para causar daño en los hospederos, reflejando así un probable estado de equilibrio entre los parásitos y sus hospederos. Finalmente, cabe resaltar la presencia de céstodos del género Bertiella spp., cuyo representante más común en primates neotropicales es Bertiella mucronata (Dunn, 1963). Si bien este parásito no causa síntomas ni lesiones en sus hospederos definitivos (Souza Júnior et al., 2008), su hallazgo cobra importancia por constituirse en un parásito de carácter zoonótico. La infección en humanos, la cual puede llegar a producir dolor abdominal, diarrea intermitente, anorexia, constipación y pérdida de peso (Acha y Szyfres, 2003; Aibar et al., 2010), fue reportada en personas que co-habitan con primates (Denegri y Perez-Serrano, 1997; Bhagwant, 2004).

El presente estudio constituye el primer reporte de los parásitos intestinales presentes en Callicebus modestus. Los datos obtenidos mediante el uso de técnicas indirectas y poco invasivas permitieron determinar la fauna parasitaria presente en dos poblaciones de esta especie endémica del departamento de Beni. Los estudios observacionales realizados en ambos grupos sugieren que la presencia de los parásitos identificados no estaría causando efectos negativos en los individuos evaluados. Sin embargo, considerando las actividades antropogénicas a las cuales están expuestas las poblaciones de C. modestus, mismas que podrían tener efecto sobre su estado sanitario, se recomienda ampliar los estudios a otros grupos y otras zonas con distinto grado de intervención. Así mismo, para futuros estudios en esta y otras especies, se recomienda la utilización de técnicas adicionales que sean más sensibles para la detección de parásitos protozoarios, así como el uso de técnicas coprológicas cuantitativas a fin de poder monitorear variaciones en las cargas parasitarias, las cuales han sido reportadas como efecto de situaciones de estrés, cambios ambientales o problemas sanitarios en poblaciones silvestres (Gillespie et al., 2005; Chapman et al., 2006).