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16 June 2022 Transcriptomic analysis elucidates evolution of the major histocompatibility complex class I in neotropical bats
Diana D. Moreno-Santillán, Carlos Machain-Williams, Georgina Hernández-Montes, Jorge Ortega
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Abstract

The Order Chiroptera comprises more than 1,400 species, each with its evolutionary history and under unique selective pressures, among which are the host–pathogen interactions. Bats have coped with complex interactions with a broad spectrum of microbes throughout their evolutionary history, prompting the development of unique adaptations that allow them to co-exist with microbes with pathogenic potential more efficiently than other nonadapted species. In this sense, an extraordinary immune system with unique adaptations has been hypothesized in bats. To explore this, we focused on the major histocompatibility complex (MHC), which plays a crucial role in pathogen recognition and presentation to T cells to trigger the adaptive immune response. We analyzed MHC class I transcripts in five species, each from different families of New World bats. From RNA-seq data, we assembled a partial region of the MHC-I comprising the α1 and α2 domains, which are responsible for peptide binding and recognition. We described five putative functional variants, two of which have two independent insertions at the α2 domain. Our results suggest that this insertion appeared after the divergence of the order Chiroptera and may have an adaptive function in the defense against intracellular pathogens, providing evidence of positive selection and trans-specific polymorphism on the peptide-binding sites.

El orden Chiroptera comprende más de 1400 especies, cada una con su propia historia evolutiva y sometida a distintas presiones selectivas, entre las cuales se encuentran las interacciones huésped-patógeno. Los murciélagos han sobrellevado interacciones complejas con un amplio espectro de microorganismos a lo largo de su historia evolutiva, lo que ha permitido el desarrollo de adaptaciones únicas que les permiten coexistir con microorganismos con potencial patogénico, con mayor eficacia que otras especies no adaptadas. Es por esto que se ha desarrollado la hipótesis de que los murciélagos tienen un sistema inmunológico extraordinario con adaptaciones únicas. Para explorar esto, nosotros nos enfocamos en el Complejo Mayor de Histocompatibilidad (MHC), que juega un papel crucial en el reconocimiento y presentación de patógenos a las células T para desencadenar la respuesta de inmunidad adaptativa. Analizamos los transcriptos del MHC de clase I en cinco especies de murciélagos del Nuevo Mundo, cada una de diferentes familias. A partir de los datos de RNA-seq, describimos los dominios α1 y α2, que son responsables del reconocimiento y unión de péptidos. Describimos cinco posibles variantes funcionales, dos de las cuales tienen dos inserciones independientes en el dominio α2. Nuestros resultados sugieren que esta inserción apareció después de la divergencia del orden Chiroptera y puede tener una función adaptativa en la defensa contra patógenos intracelulares, proveyendo evidencia de selección positiva y polimorfismo transespecífico en los sitios de unión a péptidos.

Diana D. Moreno-Santillán, Carlos Machain-Williams, Georgina Hernández-Montes, and Jorge Ortega "Transcriptomic analysis elucidates evolution of the major histocompatibility complex class I in neotropical bats," Journal of Mammalogy 103(5), 1084-1093, (16 June 2022). https://doi.org/10.1093/jmammal/gyac052
Received: 29 March 2021; Accepted: 26 April 2022; Published: 16 June 2022
KEYWORDS
bats
complejo mayor de histocompatibilidad (MHC)
immune response
major histocompatibility complex
murciélagos
polimorfismos transespecíficos
Positive selection
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