Introducción

Uno de los mayores problemas de los planes de ordenamiento territorial es determinar la ubicación de los proyectos de conservación urbana o semi-urbana [1]. Los inventarios biológicos y los análisis del ensamblaje de las comunidades son herramientas que apoyan la toma decisiones, en las problemáticas de ordenamiento y conservación de proyectos tanto de pequeñ como de gran escala [2]. Estas técnicas analizan la biodiversidad a largo plazo y son costosas, por lo tanto pierden aplicación cuando el presupuesto de los proyectos locales es restringido [3]. En estos proyectos, usualmente se realizan evaluaciones ecológicas rápidas (EER) convencionales, las cuales entregan medidas generales de la biodiversidad del territorio analizado en corto tiempo y su costo es moderado [3, 4]. Sin embargo, el muestreo aleatorio que se realiza con las EER convencionales, impide realizar comparaciones entre sitios candidatos, que es el objetivo que se persigue en la planeación de las zonas para conservar [2]. Este aspecto hace que las EER convencionales en proyectos de conservación urbana y semi-urbana se conviertan en un requisito político y no en una herramienta de apoyo logístico [3].

Como alternativa, las EERs enfocadas en un grupo indicador pueden realizarse con un muestreo estratificado, que permite realizar comparaciones preliminares entre biotopos, cuando se aplican en proyectos de conservación local [3, 4]. Escoger el grupo indicador adecuado no es un proceso trivial, pues es difícil seleccionar organismos que sean sensibles al deterioro de la integridad ecológica de un ecosistema determinado [5]. Uno de tales grupos son los quirópteros, que en países tropicales, se utilizan como modelos para evaluar el impacto de múltiples proyectos de conservación [6, 7]. Los quirópteros son mamíferos voladores con una alta diversidad a nivel global [8, 9]. Se conocen cerca de 1100 especies y ocupan el segundo lugar en abundancia dentro del orden Mammalia [8]. Los murciélagos representan entre el 40 y 50% de los mamíferos de ambientes tropicales [10]. En Colombia, estos organismos constituyen el grupo de mamíferos más abundante y diverso (175 de 471 especies) [10, 11], presentando casi todos los tipos de hábitos alimentarios (frugivoría, insectivoría, nectarivoría, carnivoría y hematofagia) [12]. Adicionalmente, participan activamente en el reciclaje de nutrientes en el ecosistema [13], regulan las poblaciones de invertebrados [14, 15], dispersan varios tipos de semillas y son agentes polinizadores efectivos de una gran variedad de plantas [13, 16]. Estas características ecológicas, repercuten sobre la biodiversidad asociada a los murciélagos, aspecto que ha permitido postularlos como buenos indicadores [6, 17].

En este trabajo se muestran los resultados obtenidos a través de una EER de los murciélagos presentes en el Parque Ecológico de Montelíbano (Colombia). El muestreo estratificado aplicado en este trabajo, permitió comparar la abundancia entre biotópos y soportar la distribución de los murciélagos con métodos probabilísticos. Los análisis realizados permiten inferir que el humedal y el bosque son zonas con prioridad de investigación. Estos resultados muestran que las EER enfocadas en un grupo indicador son una buena herramienta para generar datos preliminares que apoyan la toma de decisiones en proyectos de conservación local. La información representa un buen aporte a los pocos estudios de murciélagos en el Noroeste de Colombia [10, 11] y constituye una pieza clave en los planes de ordenamiento, conservación y educación de este proyecto ecológico semi-urbano.

Métodos

área de estudio

El estudio se realizó en el Parque Ecológico del municipio de Montelíbano, Córdoba, Colombia, durante los meses de marzo a mayo de 2005. El área de estudio está ubicada sobre la terraza aluvial del Río San Jorge, al Noroeste de Colombia (75^° 59’ 16″ N, 75^° 24’ 34″ O, 55 m.s.n.m.; Fig. 1). La zona corresponde a la ecorregión del bosque húmedo tropical [18], la temperatura de esta zona es de 28^°C y la precipitación promedio anual es de 2500 mm. El periodo de lluvias comprende los meses de mayo a septiembre, con una humedad relativa promedio de 78% en la época seca y 81% en el periodo húmedo [19].

Fig. 1.

Ubicación del Parque Ecológico de Montelíbano, departamento de Córdoba, Noroeste de Colombia.

Apartir del análisis de la vegetación y del paisaje, se delimitaron cinco biotopos: (1) humedal, (2) rastrojo alto, (3) pastizal, (4) bosque húmedo tropical y (5) plantación forestal exótica (Fig. 2). El humedal comprendió una zona de 10 ha con vegetación acuática y semiacuática; el rastrojo alto (10 ha.) correspondió a una sucesión vegetal hasta de 3 m de altura con presencia de especies colonizadoras de poáceas (Panicum sp., Pennisetum sp., Chusquea sp.), helechos (Pteris sp., Ctenitis sp.), rosáceas (Rubus sp.), leguminosas (Mimosa sp., Phaseolus sp.) y verbenáceas (Aegiphila sp., Stachytarpheta sp.); el pastizal (30 ha.) estuvo dominado por gramíneas introducidas del género Brachiaria sp., con presencia de arbustos y árboles (Gliricidia sepium, Albizzia sp., Caesalpinia sp., Anarcardium excelsum, Samanea saman); el bosque húmedo tropical fue de tipo secundario (5 ha.); la plantación de Acacia mangium comprendio 5 ha. con una altura promedio de 20 m.

Caracterización de la comunidad de murciélagos

En cada biotopo, los murciélagos fueron capturados con 4 redes de niebla de 12 × 2.5 m con un ojo de malla 1.2 cm. Las redes se instalaron en sitios de paso, sitios de oferta alimentaria y guaridas. La distancia entre cada red varió entre 200 – 400 m. y se activaron desde las 17:00 hasta las 24:00 h. Los individuos capturados se identificaron a nivel de especie, siguiendo las claves de Muñoz [11] y Fernández et al. [20]. Para la información morfológica se consideraron los trabajos de Martín et al. [9] y Kunz [21]. Los animales se marcaron mediante perforación en el endopatagio. Los individuos no identificados en campo fueron sacrificados y preparados según Martín et al. [9]. La identificación se complementó mediante comparación con pieles del Museo de la Universidad Distrital Francisco José de Caldas (Bogotá, Colombia).

Fig. 2.

Biotopos delimitados en el Parque Ecológico de Montelíbano a. Humedal, b. Rastrojo, c. Pastizal, d. Bosque húmedo tropical secundario, e. Plantación.

El éxito de captura por biotopo fue calculado según las funciones descritas por Moreno y Halffter [22]. La significancia del muestreo se evaluó a partir de una curva de rarefacción con Jacknife de primer orden y la riqueza específica se describió usando los índices de diversidad de Margalef y Menhinick [23]. La abundancia, diversidad y equitatividad se analizó con curvas rango-abundancia de acuerdo a Feinsinguer [24]. Se comparó la composición de especies entre los diferentes biotopos (diversidad beta) a través de un análisis de similitud de Jaccard [23], el cual fue soportado con probabilidades a posteriori mediante un análisis bayesiano [25]. Este último análisis se desarrolló a partir de una matriz de presencia y ausencia para cada biotopo, utilizando el módulo binario de Mr Bayes 3.1 [26]. En este módulo se ajustó el modelo de restricción de sitio con una relación en las frecuencias estacionarias π₁/π₀ = 1 y la simulación Montecarlo de cadenas de Markov (MCMC) fue puesta en marcha dos veces por 7.000.000 generaciones. La separación en gremios tróficos de los murciélagos se realizó según la clasificación reportada por Kalko [12].

Resultados

Se capturaron 205 individuos representados en 17 especies, cinco familias y doce géneros (Tabla 1), con un esfuerzo total de muestreo de 368 horas-red. El mayor éxito de captura se obtuvo en los biotopos bosque y plantación (E = 2.63 y 2.25, respectivamente), mientras que el menor se obtuvo en el humedal y el rastrojo alto (E = 0.61 y 0.68). Según el estimador no paramétrico Jacknife de orden 1, se muestreó el 90% de la quiropterofauna esperada del parque.

Tabla 1.

Número de especies de murciélagos registradas en diferentes biotopos del Parque Ecológico de Montelíbano (Córdoba, Colombia), durante los meses de marzo a mayo de 2005.

La mayor riqueza de especies se encontró como sigue: bosque > plantación > humedal > rastrojo (Tabla 1). Sin embargo, la plantación presenta alta dominancia en la diversidad de murciélagos (Fig. 3) y es un biotopo intermedio entre el pastizal y el ciado bosque-rastrojo, por lo tanto tiene una estructura similar a la del pastizal (Fig. 4). De manera consistente, el pastizal fue el biotopo que mostró la menor riqueza de especies (Tabla 1), aspecto que coincide con el lugar del parque que presenta mayor dominancia en la diversidad de murciélagos (Fig. 3). El humedal es el biotopo del parque con el mayor grado de diferenciación comunitaria (Fig. 4), lo que concuerda con la mayor riqueza de especies biotopo-específicas y con una marcada equidad (Tabla 1, Fig. 3).

Los murciélagos colectados se separaron en cinco gremios: frugívoros, insectívoros, nectarívoros, omnívoros y piscívoros. El 82% correspondió a frugívoros representados por las especies A. lituratus, A. jamaicensis, C. trinitatum, U. bilobatum, y U. Magnirostrum, P. elongatus, S. lilium y S. ludovici. El gremio de murciélagos omnívoros estuvo representado en un 10% del total por la especie C. perspicillata. Los gremios menos representados fueron los insectívoros (Myotis, Molossops y Saccopteryx), los nectarívoros (Anoura y Glossophaga) y los piscívoros (N. leporinus) con una abundancia relativa del 4, 2 y 0.5%, respectivamente.

Fig. 3.

Curvas de rango-abundancia de murciélagos en cinco biotopos del Parque Ecológico de Montelíbano a. Humedal, b. Rastrojo, c. Pastizal, d. Bosque, e. Plantación. Ver Tabla 1 para contrastar las especies.

Discusión

Las EERs son herramientas de valoración rápida de la biodiversidad que permiten la cuantificación de especies en áreas de diferente tamaño con bajo presupuesto [3, 4]. No obstante, presentan múltiples desventajas comparadas con estudios detallados como los inventarios biológicos y los análisis del ensamblaje de las comunidades [2, 23]. Entre las limitantes más importantes se encuentran el bajo esfuerzo de captura, la ausencia de monitoreos en grandes escalas de tiempo y el muestreo aleatorio (Tabla 2) [2]. Estas limitantes no permiten realizar comparaciones entre diferentes biotopos e impiden inferir características espacio-temporales de la comunidad [3, 4]. Sin embargo, los datos generados con la EER aplicada en el presente trabajo, permiten realizar comparaciones preliminares mediante el muestreo estratificado, utilizando como grupo indicador a los quirópteros (Figura 3, 4).

Nuestro estudio mostró que los biotopos bosque, pastizal, plantación y rastrojo tienen una alta probabilidad de ser similares en el ensamblaje de murciélagos (Fig. 4). La mayoría de los murciélagos capturados en estas zonas corresponden a frugívoros de la familia Phyllostomidae (Tabla 1). Los filostómidos, al alimentarse de frutos, activan y dispersan las semillas, desempeñndo un papel importante en la regeneración de los bosques tropicales sucesionales [16]. La diversidad de murciélagos encontrada en estas zonas, se atribuye a una sobreoferta de frutos del bosque, característico de sucesiones vegetales secundarias [27]. Esta inferencia se soporta en la alta diversidad de frugívoros encontrada en el bosque. Adicionalmente, se conoce que biotopos como el pastizal y la plantación solo pueden brindar refugio y movilidad a este gremio de murciélagos [2829–30].

En contraste, el humedal es un biotopo discreto (Fig. 4); por lo tanto, murciélagos diferentes a frugívoros visitan el parque debido a los diferentes servicios que este biotopo provee, lo que se traduce en una zona con alta diversidad (Tabla 1). Esto se puede relacionar con la variada oferta alimentaria que ofrecen los ecosistemas acuáticos, importantes hábitats de forrajeo para múltiples especies de murciélagos [31, 32]. Aunque la actividad y diversidad de murciélagos que habitan un determinado lugar, se concentra en los humedales y ecosistemas ribereños tal como lo han mostrado otros estudios [7, 32], existe un sesgo al muestrear ciertas especies de quirópteros como los piscívoros y algunos insectívoros (Tabla 1, Fig. 3). Esta característica se debe tener en cuenta cuando se establezcan los programas de monitoreo continuo en el parque, pues los estimadores de estructura de este biotopo podrían tener sesgos metodológicos.

El número total de murciélagos capturados equivale al 40% de las especies descritas para el área municipal de Montelíbano y el 9% de las descritas para Colombia [10, 3334–35]. Chiroderma trinitatum, Myotis albescens, Noctilio leporinus, Sturnira ludovici y Uroderma magnirostrum son nuevos reportes para la cuenca del Río San Jorge [3334–35]. El 96% de las capturas correspondieron a grupos indicadores de hábitats tropicales intervenidos, tales como la familia Phyllostomidae [17, 36], especialmente Carollia, Sturnira y Uroderma (Fig. 5) [37, 38]. Aunque es necesario una estrategia de monitoreo continuo en la zona, se observa que una buena parte de la diversidad existente en la comunidad de murciélagos del Parque Ecológico de Montelíbano, se atribuye a la disponibilidad de frutos del biotopo bosque y a la heterogeneidad del recurso alimentario brindado por el humedal. La intervención humana en estos dos biotopos podría alterar la composición y estructura de la comunidad de murciélagos presentes en la zona de estudio.

Fig. 4.

Análisis de similitud de Jaccard de la composición de quirópteros del Parque Ecológico de Montelíbano, soportado con probabilidades bayesianas. Los números en los nodos indican el porcentaje de diferenciación de Jaccard y la probabilidad a posteriori asociada (% / p)

Implicaciones para la conservación

Una de las mayores preocupaciones de la biología de la conservación es la pérdida paulatina de hábitats a nivel mundial [39]. En Córdoba, la reducción de hábitats se refleja en la presencia de sabanas con abundantes fragmentos discontinuos y poca oferta de recursos para la mayoría de las especies de mamíferos [3334–35]. Este fenómeno junto con procesos de urbanización tienen efectos en la abundancia y patrones de actividad de los quirópteros [404142–43]. Por ejemplo, a medida que ocurre un avance del área urbana, se puede generar disminución en la riqueza especifica y la actividad total de forrajeo de los murciélagos [42, 43]. Una alternativa que mitiga los efectos de la urbanización y la perdida de hábitats sobre las poblaciones de éstos mamíferos, es la conservación de fragmentos de bosque y la creación de parques ecológicos, los cuales son utilizados como refugio o áreas de alimentación [1, 41, 44]. No obstante, la ubicación, planificación y zonificación de los parques es un aspecto que merece especial atención, pues los esfuerzos políticos y económicos pueden verse frustrados, cuando se toman estas decisiones sin conocer los ensambles florísticos y faunísticos de las áreas objeto de conservación [23–4].

Tabla 2.

Características de las EERs enfocadas en un grupo indicador, comparadas con los atributos de otros análisis ecológicos. Algunos datos fueron complementados con los trabajos de Sayre et al. [3] y Sakar et al. [4].

Una herramienta disponible para evaluar este tipo de problemáticas de conservación son las EERs enfocadas en un grupo indicador (Tabla 2). En nuestro trabajo, la EER de la comunidad de murciélagos soportada con inferencias bayesianas y poblacionales clásicas (índices de diversidad, curvas rango-abundancia y análisis de similitud de Jaccard), reveló que el parque ecológico de Montelíbano es un sitio candidato para conservar, puesto que en este lugar se informó un alto porcentaje de los murciélagos presentes en el área municipal y nuevos reportes para la cuenca del río San Jorge [Tabla 1; 33–35]. Adicionalmente, la EER mostró que para tener una adecuada aproximación de las áreas a conservar, se deben realizar estudios ecológicos más detallados en el bosque y el humedal. Sin embargo, es necesario resaltar que los datos obtenidos por las EERs, se deben complementar con monitoreos continuos de variables físicas y biológicas [3]. Adicionalmente es necesario distribuir el tiempo de muestreo en diferentes estaciones (p. e. seca, húmeda y épocas de transición estacional). Muestreos diseñdos de esta forma, permiten realizar inferencias espacio-temporales más certeras [212223–24].

Fig. 5.

Especies de murciélagos capturadas del Parque Ecológico de Montelíbano (Córdoba, Colombia) a. Uroderma bilobatum, b. Artibeus jamaicensis, c. Sturnira lilium, d. Anoura geoffroyi, e. Carollia perspicillata, f. Phyllostomus elongatus, g. Glossophaga sp., h. Saccopteryx bilineata (Fotografías: Racero-Casarrubia J. y Suárez-Villota E.Y.).

Los murciélagos revelan diferencias inter-especificas en áreas urbanas debido a variaciones en la morfología de vuelo, estructura acústica y estrategias de forrajeo [45]. Aquellos con alta capacidad de vuelo y grandes relaciones biométricas son típicamente más fuertes, ágiles voladores y generalmente forrajean en hábitats más abiertos. Mientras que los de menor tamaño, debido a su maniobrabilidad, están asociados con hábitats más heterogéneos [46]. Estas características impiden estimar la abundancia total de murciélagos con un solo método de captura; por lo tanto, se recomienda complementar la técnica de muestreo de la EER con captura manual, redes de arpa, detectores ultrasónicos, etc. [21, 47]. Nuestro muestreo a través de redes permitió la captura de murciélagos de dosel y sub-dosel, pero subestimó los organismos que vuelan fuera de dicho estrato arbóreo (p.e. Molossidae) [48, 49]. Estos murciélagos representan una porción alta de la diversidad presente en zonas tropicales [41, 50]. Por lo tanto, el 90% obtenido con el indicador de Jacknife quizás sea valido únicamente para los filostómidos, puesto que este indicador realiza una reevaluación de la muestra (tipo bootstrap) a la misma tasa de colecta [22].

Un aspecto importante para el funcionamiento del parque ecológico, debe ser la implementación de módulos de educación ambiental encaminados a enfrentar las problemáticas de conservación de la biodiversidad a nivel local y regional. Por ejemplo, la erradicación de los murciélagos y sus refugios es una actividad antropogénica frecuente en el área circundante del parque [34, 35]. Los pobladores tienen la creencia errónea que todas las especies se alimentan de sangre y pueden transmitir enfermedades tanto a animales como al hombre, desconociendo su importante papel ecológico [40]. Aunque las especies hematófagas Desmodus rotundus, Diameus youngui y Diphylla eucaudata se han descrito previamente para la región [11, 35, 51], nuestro trabajo muestra que en el parque existe una gran variedad de murciélagos con otros hábitos alimentarios. Por esta razón, sugerimos que uno de los módulos educativos se centre en la identificación y conservación de los murciélagos del parque y de su área de influencia. El desconocimiento de la importancia ecológica de estos organismos, podría desencadenar desequilibrios en zonas boscosas y agroecosistemas aledaños [13, 15, 16, 30, 40] debido a que muchas de las especies afectadas por la actividad humana pueden ser dispersoras de semillas y controladoras de insectos.

Agradecimientos

A la Fundación San Isidro y la empresa Cerro Matoso S.A. que permitieron desarrollar este trabajo en sus predios. A Lina Sánchez y Andrea Benavides por su apoyo logístico. A L.M. Díaz, R.A. Figueroa y M.H. Gallardo por sus valiosos comentarios y la revisión del artículo. Agradecemos al editor en jefe y a los revisores anónimos por la revisión crítica y las valiosas sugerencias que ayudaron a mejorar el enfoque de este trabajo.