Introducción

La utilización de evidencias indirectas en el estudio de mamíferos de mediano y gran porte ha sido frecuente en el bosque húmedo tropical (Carrillo et al., 2000; Pardini et al., 2003). Esto principalmente se debe a los hábitos poco conspicuos y a las bajas densidades poblacionales de algunas especies (Emmons y Feer, 1997). En la Amazonía, los armadillos (Cingulata) son el principal grupo de mamíferos excavadores. Las cuevas que éstos construyen les sirven como refugio contra depredadores, sitios de reproducción y lugares de protección frente a cambios de temperatura ambiental (McDonough y Loughry, 2008). Por ello, son evidencia del uso del hábitat, sirviendo como fuente de información para evaluaciones ecológicas.

Las dimensiones y la forma de las entradas de las cuevas han sido utilizadas para la identificación de especies en áreas de sabana (i.e., Cerrado; Carter y Encarnação, 1983). Además, la densidad de cuevas ha informado sobre el uso de diferentes tipos de hábitat en la Amazonía brasilera (Arteaga y Venticinque, 2008), el Bosque Atlántico del Brasil (McDonough et al., 2000) y la Pampa argentina (Abba et al., 2007).

Las cuatro especies de armadillo que ocurren en la Amazonía Central, Cabassous unicinctus, Dasypus novemcinctus, D. kappleri y Priodontes maximus, presentan entre ellas una gran diversidad en sus tamaños corporales (Wetzel, 1985) y ya se ha registrado para otras áreas una variación en la morfometría de sus cuevas (Carter y Encarnação, 1983; Emmons y Feer, 1997). Nuestro objetivo fue investigar si el tamañ y forma de las entradas de las cuevas son útiles en la identificación de estas especies, evaluando también si dichas variables están relacionadas con las características topográficas.

Materiales y métodos

La colecta de datos se hizo entre los meses de febrero y agosto de 2003, en las áreas de investigación del Proyecto Dinámica Biológica de Fragmentos Forestales - PDBFF (2°18'21"S — 2°27'46"S y 59°45'33"W — 60°06'44"W), aproximadamente a 80 km al norte de la ciudad de Manaus, Brasil. La precipitación anual en esta región varía de 1.900 a 2.500 mm, con estación seca de junio a octubre (Gascon y Bierregard, 2001). La topografía es ondulada y aproximadamente la mitad del área está compuesta por terrenos inclinados. La altitud en relación al nivel del mar varía de 50 a 110 m (Marsola, 2000). La vegetación es Bosque Ombrófilo Denso de tierrafirme, con dosel entre 30 a 37 m de altura (Pires y Prance, 1985). En el área de estudio se confirmó la presencia de las cuatro especies de armadillos (Malcolm, 1990).

Realizamos la colecta de datos dentro de un área de 1.000 m × 1.000 m, en una reserva de bosque continuo (Reserva km. 41-1501/PDBFF). Usando un mapa de curvas de nivel de esta área (Mori y Becker, 1991), generamos un mapa de altitud y uno de inclinación en el formato matricial (GRID) donde cada celda representó 400 m² (20 m × 20 m). Utilizamos para ello el programa ArcView 3.2, módulo Spatial Analyst 2.0a (ESRI, 1996). Muestreamos 28 parcelas de 20 m × 60 m, distribuidas proporcionalmente en las diferentes cotas de altitud. La orientación de las parcelas fue establecida siguiendo las curvas de nivel y minimizando la variación interna en altitud e inclinación. La distancia mínima entre parcelas fue de 100 m. A partir de los mapas topográficos, estimamos la inclinación media y la altitud media de cada parcela. Muestreamos además 33 parcelas de 40 m × 80 m localizadas en fragmentos de bosque.

Recorrimos cada parcela (n = 61) y registramos todas las cuevas presentes. Cada cueva encontrada fue medida con cinta métrica según la metodología utilizada por McDonough et al. (2000), donde la altura de la entrada fue tomada en el punto de mayor diámetro perpendicular a la superficie y el ancho fue tomado en el punto de mayor diámetro paralelo a la superficie. El ángulo de excavación de la entrada fue estimado introduciendo una vara hasta aproximadamente 50 cm dentro de la cueva, siguiendo su inclinación y posicionando un clinómetro sobre el extremo opuesto.

Para evaluar si el tamaño y forma de las entradas de las cuevas son útiles en la identificación de las especies de armadillo que las construyen, utilizamos los datos recogidos en las 61 parcelas. Realizamos un histograma de frecuencia de las medidas de altura y ancho de las cuevas, y además estimamos la relación entre estas variables usando una correlación de Spearman.

Con el fin de determinar si el tamaño de las entradas y el ángulo de excavación de éstas se relaciona con las características topográficas del terreno, usamos los datos de las 28 parcelas muestreadas en el área de bosque continuo. Para cada cueva fue asignado el valor de inclinación y altitud media del terreno de la parcela donde fue registrada. Estos datos fueron utilizados en dos modelos de regresión múltiple. En el primero, la variable de respuesta fue la relación altura/ancho de las entradas de las cuevas y en el segundo fue el ángulo de excavación de las cuevas. Utilizamos el programa JMP 5.01 (SAS Institute, Cary, NC, USA) para todos los análisis estadísticos.

Resultados

Registramos un total de 188 cuevas de armadillo, 62 en el área de bosque continuo y 126 en los fragmentos de bosque. La altura media de las entradas fue 19,15 ± 5,04 cm y varió entre 8 y 38 cm. El ancho medio fue 22,76 ± 5,85 cm, variando entre 10 y 43 cm. La distribución de frecuencias para ambas variables presentó una forma de campana (Fig. 1). La altura y el ancho de las entradas estuvieron correlacionadas positivamente (Spearman = 0,58, P = 0,0001, N = 188) y no mostraron un patrón de agrupamiento diferenciado (Fig. 2).

No observamos un efecto de la altitud ni de la inclinación del terreno (R² = 0,03, P = 0,22, N = 62) sobre el tamaño de las entradas de las cuevas. Con relación al ángulo de construcción de las entradas, éste fue generalmente menor en terrenos más inclinados y por presentar variación dependiente de la inclinación, no fue analizado.

Discusión

El tamaño y forma de las entradas de las cuevas no fueron útiles para identificar individualmente a las especies de armadillo que ocurren en esta región de la Amazonía Central. Según registros anteriores de Carter y Encarnação (1983), Emmons y Feer (1997), McDonough et al. (2000) y Silveira (1997), las cuevas encontradas en este trabajo corresponden probablemente a C. unicinctus, D. novemcinctus y D. kappleri. Sin embargo, no descartamos la posibilidad de que algunas pertenezcan a individuos jóvenes de P. maximus. Carter y Encarnação (1983) reportaron una altura media de 16 cm y una ancho medio de 17 cm en las entradas de las cuevas de C. unicinctus. Para D. kappleri, Emmons y Feer (1997) registraron un diámetro de 25 cm en la entrada y McDonough et al. (2000) registraron una altura media de 14,30 ± 2,70 cm y un ancho de 18,12 ± 4,27 cm en las cuevas de D. novemcinctus. Finalmente, Silveira (1997) registró cuevas de individuos adultos de P. maximus con entradas cuya altura media fue de 38,00 ± 9,20 cm y un ancho medio de 46,70 ± 5,20 cm.

Debido a la distribución continua de las medidas de altura y ancho de las entradas de cuevas registradas en esta área de Amazonía Central (Fig. 1), es difícil definir a cuál especie de armadillo corresponde cada estructura observada. Pueden existir patrones morfométricos diferentes, pero probablemente hay sobreposición entre ellos. Cuevas de tamaño similar pueden ser construidas por individuos de especies con tamaño semejante o por individuos de diferentes edades que pertenezcan a especies de diferentes tamaños.

Figura 1.

Distribución de frecuencias de las medidas de altura y ancho de las entradas de 188 cuevas de armadillo registradas en la Amazonía Central.

Figura 2.

Relación entre la altura y el ancho de las entradas de 188 cuevas de armadillo registradas en la Amazonía Central.

En el Cerrado brasilero, Carter y Encarnação (1983) usaron radiotransmisores en individuos de cuatro especies de armadillo, C. unicinctus, P. maximus, C. tatouay y Euphractus sexcinctus y constataron que la forma de la entrada de las cuevas difería entre las especies. Las cuevas de P. maximus (N = 2) tenían una entrada 75% más ancha que alta, con forma de medio círculo, mientras que la entrada de las cuevas de C. unicinctus (N = 5) era redondeada porque los individuos excavaban girando el cuerpo en movimiento helicoidal. En las Pampas argentinas, Abba et al. (2007) usaron las características de las entradas de las cuevas para identificar a las tres especies de armadillo que estudiaron. Sin embargo, la topografía del Cerrado y las Pampas es más plana que la de nuestra área de estudio y es probable que esto permita una mejor definición de la forma de las entradas, posibilitando una asignación a nivel de especie.

En la Amazonía Central, los armadillos construyen sus cuevas en áreas de vertiente (Arteaga y Venticinque, 2008) o en lugares donde exista alguna condición de microinclinación, como huecos dejados por los árboles que caen (Arteaga, 2004). Esto dificulta una definición clara del formato de la entrada, ya que las condiciones del terreno influyen de manera significativa. Además, otros factores que pueden afectar la forma y el diámetro de la entrada son la edad de la cueva, la frecuencia de uso por armadillos y otras especies, el refuerzo en la entrada por raíces de árboles, la textura del suelo y el grado de inclinación del terreno (Clark, 1951).

En relación con la topografía, no encontramos una asociación significativa entre el tamaño de las entradas y la altitud e inclinación del terreno. Es probable que individuos de diferentes edades y/o de diferentes especies utilicen aleatoriamente el área, pero son necesarios más estudios donde se tenga una identificación precisa de las especies para confirmar este patrón.

Además de los armadillos, el otro mamífero excavador de tamaño mediano que se registra en la Amazonía Central es Cuniculus paca. Este roedor excava sus refugios cerca del agua (Emmons y Feer, 1997). Muñoz et al. (2002), trabajando con una población de esta especie en el bosque húmedo tropical del Chocó colombiano, registraron una altura mínima de las entradas de las cuevas de 25 cm y un ancho mínimo de 24 cm, con altura media de 33 cm y ancho medio de 35 cm. Es posible que durante nuestro muestreo hayan sido incluidas algunas cuevas de esta especie; sin embargo, el número de refugios con dimensiones superiores a las medidas mínimas registradas por Muñoz et al. (2002) fue de sólo 7%.

Las cuevas tienen importancia como sitio de refugio y reproducción para los armadillos, siendo por esto un buen registro del uso del hábitat (Arteaga y Venticinque, 2008). No obstante, en este estudio no fue posible definir un patrón de medidas y forma de las entradas de las cuevas que permitiera diferenciar a las especies que las construyen. Por ello concluimos que las cuevas no ofrecen, en nuestra área de estudio, información de carácter específico para identificar a las especies de armadillo allí presentes y por lo tanto son necesarias metodologías auxiliares como marcación directa de individuos, seguimiento con radiotelemetría, uso de trampas-cámaras, entre otros, para estudios autoecológicos del orden Cingulata en la región.