Introducción
En general, la mayoría de los primates duermen en árboles, pero algunas especies del Viejo Mundo, como los hamadrias (Papio hamadryas), duermen en peñascos (Stammbach, 1987), los orangutanes (Pongo pygmaeus) pernoctan en plataformas construidas sobre el suelo con ramas y hojas (Rodman y Mitani, 1987) y los gorilas (Gorilla gorilla) pasan la noche en nidos construidos en los árboles o sobre el suelo (Schaller, 1963; Morris, 1991).
En los bosques Neotropicales, todos los primates duermen en árboles, cuyas características difieren de una especie a otra. Así, por ejemplo, los monos nocturnos (Aotus spp.) utilizan diferentes tipos de dormideros, tales como huecos en troncos y ramas de árboles secos o envejecidos (obs. pers.), sitios complejos formados por una masa vegetal de epífitos, trepadoras y enredaderas, o sitios simples de un follaje denso (Aquino y Encarnación, 1986). Los escasos estudios de campo respecto a primates del género Callithrix sugieren diferencias entre sus especies, pero la mayoría de ellas aumentan el número de árboles utilizados como dormideros con el tamaño de sus ámbitos hogareños, pudiendo también usar el mismo dormidero por varias noches consecutivas (Stevenson y Rylands, 1988). Los monos chichicos (Saguinus spp.) acostumbran cambiar frecuentemente sus dormideros, los mismos que son seleccionados estratégicamente a fin de minimizar el contacto con sus predadores (Snowdon y Soini, 1988). Especies del género Leontopithecus presentan la tendencia de dormir en huecos de árboles (nidos) abandonados por otras especies (Kleiman et al., 1988).
Monos de tamaño más grande, como los aulladores (Alouatta spp.), duermen en las ramas horizontales de árboles de mediano a gran tamaño; casi siempre estos árboles son forrajeados antes de ser usados como dormideros (Neville et al., 1988). Los chorongos del Yasuní (Lagothrix lagothricha) forman grandes agrupaciones sociales (Di Fiore, 1997). Estos grandes grupos forrajean juntos y al final del día se dividen en subgrupos que duermen muy cercanamente, usando varios árboles de características diferentes (obs. pers.). Observaciones de campo realizadas por Ramírez (1988) en la Amazonía peruana indican que un subgrupo de cinco individuos escogió para dormir un gran árbol completamente lleno de hojas. Los muriquís del Brasil (Brachyteles arachnoides) generalmente duermen en el estrato medio del bosque, utilizando las ramas bifurcadas de sus árboles dormideros (Nishimura et al., 1988).
Existe escasa información que caracterice los dormideros que usa Ateles belzebuth, probablemente debido a la dificultad que representa seguir a individuos de esta especie. Sin embargo, van Roosmalen (1985) y Chapman (1989) han reportado que los monos araña (Ateles paniscus paniscus y Ateles geoffroyi respectivamente) prefieren dormir en árboles de los estratos altos del bosque, usando entre 11 y 43 individuos arbóreos y que muchos de estos árboles suelen utilizarse para dormir en múltiples ocasiones. Generalmente, estos primates duermen en subgrupos que ocupan uno o varios árboles dormideros y el tamaño de los subgrupos se relaciona con las necesidades forrajeras de sus individuos (Chapman, 1989).
En este artículo se describen las características de los sitios y árboles utilizados como dormideros por parte de un grupo de Ateles belzebuth en el Parque Nacional Yasuní (PNY), Ecuador, durante un seguimiento realizado entre diciembre de 1994 y febrero de 1996, con el fin de estudiar el comportamiento social y las costumbres alimenticias de la especie (Pozo, 2001, 2004a).
Métodos
El estudio se llevó a cabo en el Oriente ecuatoriano, Provincia de Orellana, en el Parque Nacional Yasuní, en un área algo mayor a 400 ha (Fig. 1), en la que se han conducido varios estudios primatológicos (Di Fiore, 1997, 2004; Youlatos y Pozo, 1999; Cant et al., 2001, 2003; Pozo, 2001, 2004a, 2004b; Pozo y Youlatos, 2005a). El sitio se ubica en el kilómetro 47 de la carretera Pompeya Sur – Iro (00°42′17″S y 76°28′05″O) y está formado por valles y colinas cuyas altitudes oscilan entre los 210 y 330 msnm. La temperatura media anual, durante el período de estudio, fue de 27.73°C, mientras que la precipitación fue de 3690.1 mm (Pozo, 2001).
Figura 1.
Sistema de transectos del área de estudio. Las letras diferentes indican los nombres de los senderos; PB, PC y PD se utilizaron para estudiar la estructura de hábitat.
Holdridge (1982) clasifica al Oriente ecuatoriano en la zona de vida llamada bosque húmedo tropical. La formación vegetal del sitio de estudio es el bosque siempre verde de tierras bajas de la amazonía (Sierra et al., 1999), donde Iriartea deltoidea, Oenocarpus bataua, Virola pavonis, Otoba glycycarpa, Parkia multijuga, Pouroma bicolor, Cedrelinga cateniformis, Ceiba pentandra, Ficus maxima, Trichilia spp. y Philodendron spp., entre otras, forman parte de la flora típica (Sierra et al., 1999). Una lista completa de las especies de plantas características del sitio de estudio se presenta en Di Fiore (1997) y Pozo (2001).
En una de las revisiones más importantes para el género, Kellogg y Goldman (1944) consideraron que Ateles belzebuth estaba compuesta por tres subespecies (A. b. belzebuth, A. b. marginatus y A. b. hybridus), mismas que recientemente han sido elevadas a nivel de especie (Groves, 2001). La localidad tipo de Ateles belzebuth es desconocida (Kellogg y Goldman, 1944), pero se sabe que esta especie se distribuye desde Venezuela, al este de la bocana del rio Guapó en el Orinoco, hasta el nororiente peruano en el Sarayacu (Kellogg y Goldman, 1944). En Ecuador, la especie vive sólo al Oriente, desde el sur del río Napo hasta la frontera sur con Perú. En español, se le denomina como “mono araña”, los Huaoranis la llaman “deiye”, mientras que los quichuas la conocen como “makisapa”, que significa mano larga.
Un grupo de Ateles belzebuth de 25 individuos (entre crías, juveniles y adultos de ambos sexos, según el criterio de Izawa et al. [1979]), fue seguido diariamente por el mayor tiempo posible. Una vez que los monos llegaron a un árbol dormidero, se tomó la siguiente información: fecha, hora, topografía, tipo de formación boscosa en la que se ubicó en árbol dormidero, diámetro a la altura del pecho (DAP), altura del árbol dormidero, altura a la cual los animales usaron el árbol dormidero y, en lo posible, el taxón.
Para conocer las características ecológicas del sitio de estudio, se realizó un análisis rápido de la estructura de hábitat (Pozo y Youlatos, 2005). Este análisis se aplicó a tres senderos (PB, PC y PD, Fig. 1), mismos que presentaron una orientación de 320° noroeste y una longitud de 1000 m. Los senderos fueron marcados cada 10 m en un punto medio, desde el cual se tomó información en un ancho aproximado de 10 m. De acuerdo con el DAP, la altura arbórea y el diámetro de corona de 493 árboles, asi como los hábitos de las plantas presentes en los puntos de observación (palmas, epífitos, lianas, árboles maduros, etc.), se calificó al tipo de vegetación como bosque alto, bosque alto con lianas, bosque de lianas, bosques bajos, bosques transicionales y claros del bosque. Las características biofísicas de los tipos de formaciones boscosas se aprecian en la Tabla 2.
Tabla 1.
Estructura del hábitat del sitio de estudio. Los resultados expresan los porcentajes de las observaciones realizadas a 303 puntos de observación y a 493 árboles y palmas. BA = bosque alto, BA/L = bosque alto con lianas, BL = bosque de lianas, BB = bosque bajo, BT = bosque transicional, CLB = claro de bosque, TAB = árbol con DAP tabular, PB, PC y PD = nombre de los transectos donde se estudió la estructura del hábitat; vea también Fig. 1.
Tabla 2.
Características de las formaciones boscosas del sitio de estudio (según Pozo y Youlatos, 2005a y 2005b). La tabla indica los resultados globales de la altura en m y el diámetro a la altura del pecho (DAP) en cm de los árboles muestreados en los senderos PB, PC y PD; n = número de árboles medidos en cada formación boscosa, D = árbol derecho, I = árbol izquierdo, PT = promedio total de los datos obtenidos, TAB = número de árboles con bases tabulares.
Se hipotetizó (H0) que los monos araña utilizan los árboles para dormir de manera aleatoria, y por tanto, las características ecológicas de los sitios en donde se localizan los árboles dormideros serían iguales a las características ecológicas generales del sitio de estudio. Por ejemplo, se espera que las proporciones de tipos de bosque donde se localicen los árboles dormideros sean similares a las proporciones de hábitat disponibles en el área de estudio. Para contrastar esta hipótesis se realizó un análisis de estructura del hábitat y la información obtenida (Tabla 1) se usó como resultados esperados en las pruebas de χ2 aplicadas a los resultados obtenidos, con un nivel de decisión α de 0.05. En lo que respecta a DAP, sólo 14 de los 16 árboles dormideros fueron medidos; de ellos, cinco presentaron bases con raíces tabulares, en cuyo caso no se consideró esta medida para el análisis de los datos.
Resultados
Preferencia de hábitat
En el 75% de las ocasiones (n = 16), el grupo estudiado durmió en un tipo de formación boscosa denominada bosque alto, el 18.75% lo hizo en una mezcla de bosque alto con lianas y el restante 6.25% en bosque de lianas. Existe una diferencia altamente significativa entre las frecuencias de uso de tipo de bosque y las proporciones en las que se presentan las formaciones boscosas en el sitio de estudio (χ2 = 44.479, gl = 5, p < 0.001, Tabla 3); lo que implica una alta preferencia de estos monos para dormir en el bosque alto (Fig. 2). Considerando la topografía donde se situaban los árboles dormideros (n = 16), los animales durmieron en valles (50%), laderas (25%), terrazas (12.5%) y cimas (12.5%). Los animales tampoco utilizaron las formaciones topográficas en las proporciones en que éstas se disponen en el área de estudio, más bien se observó la preferencia para dormir en los valles (χ2 = 160.192, gl = 5, p < 0.001, Tabla 3, Fig. 3). Dividiendo al bosque en estratos de 5 m de altura, se determinó que los animales usaron el estrato > 25 m en un 69%, el estrato de 20 a 25 m en un 25% y el estrato de 10 a 15 m en un 6%, mientras que los estratos de 0 a 5 m, de 5 a 10 m y de 15 a 20 m jamás fueron utilizados para dormir. Los monos araña mostraron una preferencia significativa para dormir en los estratos mayores a 25 m (χ2 = 1143.458, gl = 5, p < 0.001, Tabla 3, Fig. 4).
Tabla 3.
Resultados de las pruebas de χ2 para determinar la preferencia de los monos araña para dormir en los distintos tipos de bosque, de topografía, de estrato arbóreo y de DAP de los árboles utilizados como dormideros.
Figura 2.
Frecuencias observadas vs. frecuencias esperadas del uso de dormideros en cada tipo de formación boscosa. BA = bosque alto, BA/L = bosque alto con lianas, BL = bosque de lianas, BB = bosque bajo, BT = bosque transicional, CLB = claro de bosque.
Características de los árboles dormideros
Tan sólo nueve de los 16 árboles usados para dormir fueron determinados por lo menos a nivel de familia; de éstos, las familias más utilizadas fueron Bombacaceae (n = 3) y Myristicaceae (n = 2), seguidas por las familias Meliaceae, Mimosaceae, Moraceae, y Papilionaceae (n = 1 cada una). Las especies identificadas como dormideros fueron Virola pavonis (n = 2), Cecropia sciadophylla (n = 1), Guarea sp. (n = 1) y Huberodendron sp. (n = 1). Dos especies de la familia Bombacaceae y una de la familia Papilionaceae no pudieron ser identificadas.
Los árboles usados como dormideros (n = 16) presentaron una altura promedio de 28.94 m (DS = ± 6.05, Xmin = 14, Xmax = 35), siendo el 75% de ellos emergentes. Tan sólo en una ocasión los animales durmieron en la parte más alta del árbol dormidero (30 m). A pesar de siempre usar el estrato alto de los árboles dormideros, los monos araña usualmente durmieron entre 1 y 9 m más abajo de la altura promedio de dichos árboles; es decir, que la altura promedio usada para dormir (n = 14) fue de 23.93 m (DS = ± 4.51, Xmin = 12, Xmax = 30), la cual estuvo directamente influenciada por la altura del árbol escogido para dormir (R2 = 0.832, rp = 0.912, gl = 12, p < 0.001). Es interesante notar que casi la mitad de los árboles escogidos para dormir presentaron lianas y epífitos (43.75%, n = 16).
El DAP promedio de los árboles dormideros medidos (n = 9) fue de 50.43 cm (DS = ± 14.61, Xmin = 30, Xmax = 80.1). Creando rangos de 20 cm para el DAP de los árboles dormideros, se observó que los animales durmieron en árboles (n = 14) con DAP entre 20 a 40 cm en un 14.30% de las veces, entre 40 a 60 cm en un 35.71%, entre 60 a 80 cm en un 7.14%, entre 80 a 100 cm en un 7.14% y además durmieron en cinco árboles (35.71%) con raíces tabulares al nivel del DAP (referidas en lo subsecuente como “DAP tabular”). Estas proporciones indican que los monos araña prefieren significativamente dormir en los árboles con DAP de 40 a 60 cm y con DAPs tabulares (χ2 = 346.057, gl = 5, p < 0.001, Tabla 3, Fig. 5). De los árboles con DAP de 40 a 60 cm (n = 5) el 80% fueron emergentes y el 100% ocuparon los estratos altos del bosque; mientras que sólo uno de los cinco árboles con bases tabulares no fue emergente, ocupando el estrato medio del bosque.
Composición social de los subgrupos durmientes
El tamaño de los subgrupos (n = 16) que durmieron en un árbol varió de un a tres individuos, siendo el 50% de ellos de un solo individuo, el 12.5% de dos individuos y el restante 37.5% de tres individuos (Tabla 4). En dos de los subgrupos con dos individuos y en uno con tres individuos no fue posible determinar la composición sexo-edad. Tan sólo uno de los ocho individuos solitarios fue macho adulto. El resto fueron hembras adultas con infante, mismas que fueron contadas como miembros solitarios debido a la alta dependencia de los infantes con sus madres (Izawa et al., 1979). El subgrupo de dos individuos estuvo conformado por dos hembras adultas con infante. Dos de los cuatro grupos con tres individuos estuvieron conformados por una hembra adulta con infante, una hembra adulta sin infante y por una hembra juvenil; los otros dos subgrupos de tres individuos estuvieron integrados por una hembra adulta con infante, un macho adulto y una hembra subadulta (Tabla 4).
Tabla 4.
Composición social de los subgrupos que usaron los árboles dormideros. HA+I = hembra adulta con infante, MA = macho adulto, ? = individuo de categoría edad-sexo no determinada, HA = hembra adulta sin infante, HJ = hembra juvenil, HSA = hembra subadulta.
Discusión
Al realizar análisis de uso preferencial, varios autores han interpretado al dato con mayor frecuencia de observación, como el que marca la preferencia en el uso de hábitat y de estrato (de la Torre, 1991; Reyes, 1991). No obstante, con el fin de verificar si los datos de mayor frecuencia son realmente preferenciales, es necesario compararlos con los resultados esperados (Fonseca, 1985) o con la disponibilidad de hábitat en el área de estudio (Jiménez, 1995; Pozo, 2001). Inclusive, se observa en este estudio que las frecuencias con las que se usan los diferentes tipos de bosques para dormir aparentan ser similares a las frecuencias en las que éstos se disponen en el sitio de estudio (Fig. 2). A pesar de ello, la prueba χ2 indicó que no existe dicha semejanza. Por otro lado, las frecuencias observadas sobre la situación topográfica de los árboles utilizados como dormideros mostraron una clara preferencia por los monos araña para dormir en los valles; y, a pesar de que los estratos mayores a 25 m son escasos en el sitio de estudio (Pozo, 2001), los animales presentan una alta preferencia para dormir en ellos. Así, este artículo demuestra la utilidad de la prueba χ2 para probar preferencia de uso de hábitat.
Las especies vegetales identificadas como dormideros en el PNY fueron Virola pavonis, Cecropia sciadophylla, Guarea sp. y Huberodendron sp.; así como dos especies no identificadas de la familia Bombacaceae y una de la familia Papilionaceae. Van Roosmalen (1985) reporta a Buchenavia capitata, Vataireopsis speciosa, Couratari stellata, Hymenolobium flavum, H. petraeum y Parkia pendula como las especies mayormente utilizadas como dormideros del mono araña en Surinam. Se puede notar que no existe una gran diferencia entre el número de especies de árboles dormideros reportados para A. belzebuth y para A. paniscus; sin embargo, hay una gran diferencia entre las familias, géneros y especies utilizadas como dormideros, lo cual seguramente depende de la disponibilidad de dichas especies en los sitios de estudio.
El 75% de los árboles utilizados para dormir por los monos araña en el PNY fueron emergentes. Este dato es similar a los publicados por otros autores, quienes sostienen que los monos araña prefieren dormir en árboles muy altos y grandes (van Roosmalen, 1985; Chapman, 1989). No obstante, los árboles preferidos como dormideros en el PNY se muestran más delgados (DAP = 50.43 cm) que los del Parque Nacional Santa Rosa en Costa Rica (DAP = 75.1 cm; Chapman, 1989). No obstante, es de notarse que la mayoría de árboles utilizados para dormir fueron emergentes y ocuparon los estratos más altos del bosque. Van Roosmalen (1985) y Van Roosmalen y Klein (1988) sugieren que el uso de árboles emergentes, de coronas completamente separadas de los estratos inferiores del bosque, así como la preferencia por una corona ancha, abierta y deshojada, parecen ser los criterios más importantes para los monos araña al momento de elegir los sitios para dormir. Los monos araña del PNY en tres ocasiones durmieron en árboles cuyas hojas habían caído completamente, pero que a la mitad de su fuste contaban con una masa vegetal compleja formada por lianas, epífitos, enredaderas y copas de árboles vecinos más bajos. Esta masa vegetal dificultaba la observación de los subgrupos durmientes desde el suelo y por ende ayudaría a reducir el riesgo de depredación por animales terrestres.
La ubicación estratégica de los dormideros de los monos araña en Costa Rica (A. geoffroyi) con relación a sus áreas de alimentación, así como el uso repetido de los árboles dormideros, permite calificar a estos animales como forrajeros de múltiples lugares centrales (Chapman et al., 1989). Para la especie estudiada en el PNY (A. belzebuth) falta información que permita concordar con dicho criterio, ya que sólo uno de los 15 diferentes árboles dormideros se usó en dos ocasiones. Esto se debe, principalmente, a la escasa información obtenida en este estudio, dada la dificultad para seguir a los monos araña día tras día (Chapman et al., 1989).
La categoría hembra adulta con cría dependiente conformó el 30% del grupo estudiado (Pozo, 2001); esto explica el mayor porcentaje de tiempo de observación de la mencionada categoría edad-sexo en árboles dormideros. Además, tanto en A. geoffroyi como en A. belzebuth, las hembras con crías jovenes tienden a separarse del resto del grupo (Cant, 1995; Pozo, 2001), debido a la dificultad que representa el acarreo de las mismas, lo que justifica que para este estudio una madre con cría sean considerados como un solo miembro del grupo (Izawa et al., 1979). El bajo porcentaje de subgrupos durmientes compuesto por machos adultos solitarios también fue encontrado en Costa Rica (Chapman, 1989) y seguramente está influenciado por la composición social y la tendencia de agregación del grupo, pues los machos tienden a ser menos solitarios que las hembras (Cant, 1995).
Los subgrupos durmientes presentaron períodos de alimentación, antes y después de utilizar el árbol dormidero, lo que coincide con lo reportado para A. geoffroyi (Chapman y Chapman, 1991) y para A. paniscus (van Roosmalen, 1985). Cinco de los árboles dormideros se registraron como componentes de la dieta del mono araña (Pozo, 2001); aunque sólo en una ocasión se observó que una hembra adulta con infante dependiente se alimentó del mismo árbol donde durmió.
Finalmente, se concluye que Ateles belzebuth del PNY prefiere dormir en árboles mayores a 25 m de los bosques altos asentados en los valles del sitio de estudio; la mayoría de especies de los árboles dormideros pertenecen a las familias Bombacaceae y Myristicaceae, alcanzando una altura promedio de 28.94 m y un DAP promedio de 50.43 cm. Los árboles dormideros son utilizados por subgrupos conformados por un máximo de tres individuos que incluyen una alta proporción de hembras adultas con crías dependientes.
Acknowledgments
Los datos de campo fueron tomados gracias al auspicio financiero de la National Science Foundation (Grant # SBR 9222526) y de los fondos del Departamento de Anatomía de la Facultad de Medicina de la Universidad de Puerto Rico. Debo agradecer al Dr. J. G. H. Cant por las muy valiosas sugerencias para mi trabajo de campo en el Yasuní. Gracias también al Dr. L. Albuja V. de la Escuela Politécnica Nacional de Quito por avalar mi participación en el Proyecto Primates Ecuador, a los Drs. Peter S. Rodman y A. Di Fiore de la Universidad de California en Davis (USA) por permitirme trabajar en su área de estudio y por compartir juntos el trabajo de campo, a la Dra. L. Arcos T. de la Pontificia Universidad Católica del Ecuador y a los trabajadores de la Estación Científica Yasuní por el apoyo logístico brindado, al Dr. O. Báez T. de la Universidad Central del Ecuador por su supervisión al análisis de los datos, al Ministerio del Ambiente del Ecuador por otorgar los permisos de investigación No. 009-IC y 018-IC INEFAN/DANVS/VS, y al Departamento de Relaciones Comunitarias de la Maxus-YPF-Repsol por su colaboración en los diálogos con la Nacionalidad Huaorani. Quiero expresar mi eterna gratitud a L. Dew, D. Youlatos y B. Orengo por su ayuda en la toma de datos. Por último quiero agradecer al Dr. D. Youlatos, al Ing. E. Basante y a los editores de esta revista, por las sugerencias y cambios que hicieran al primer borrador del presente artículo.
Referencias
Notes
[1] Wilmer E. Pozo R., Escuela de Biología, Universidad Central del Ecuador. Dirección actual: Escuela Politécnica del Ejército, Facultad de Ciencias Agropecuarias (IASA), Laboratorio de Zoología, Av. El Progreso s/n, PO Box 231-B, Sangolquí, Ecuador. E-mail: <wepozo@espe.edu.ec>.
